利奥四世画像
虽然伊琳娜是“毁坏圣像运动”的反对者，并因此遭到皇帝的冷落，但在临终之前，利奥四世还是颁布遗诏，指定皇后担任摄政，以辅佐年幼的儿子君士坦丁六世治理帝国。由此，伊琳娜独揽军政大权，成为东罗马帝国实际上的“当家人”，直到10年后君士坦丁六世亲政。
伊琳娜摄政之初，力图弥合“毁坏圣像运动”造成的社会撕裂，缓解民众间强烈的对抗情绪，以便稳固帝国局势。为此，伊琳娜和支持圣像派寻求妥协，并与教皇哈德良一世在尼西亚举行会晤，以讨论敬拜圣像在教会中应扮演何种地位等问题，史称“第二次尼西亚会议”（787年）。此次会议肯定了圣像的重要性，制止对圣像的破坏活动，但同时也规定圣像不可以被当成神来崇拜。
尼西亚会议
伊琳娜的举措虽然有助于缓解国民间强烈的对立情绪，但对于顽固派贵族，尤其是外省和小亚细亚贵族们来讲，这样做无疑是对前三代皇帝事业的“背叛”（利奥四世及祖父利奥三世、父亲君士坦丁五世在位期间，均大力推行“毁坏圣像运动”）。为此，他们开始离间伊琳娜母子之间的关系，不断地怂恿君士坦丁六世从母亲手中夺回统治权，而后者竟然言听计从。
虽然首都及其周边的军队都效忠于伊琳娜，但后者深知，自己早晚要还政给儿子，如果拼命地抓住权力不放，极可能会引发大规模内战。因为不希望发生内战，伊琳娜最终决定提前归政，将统治权移交给19岁的君士坦丁六世，时在790年。但经此一事，伊琳娜母子之前的亲情削弱殆尽，并为将来的母子相残埋下伏笔。
