王平正式成为蜀汉大将的时间是建兴六年（228年）诸葛亮率军第一次北伐之后。当时，诸葛亮的大军已经收复了天水、南安、安定三郡，曹魏方面对此十分恐慌，他们派出了以大将曹真为主将，魏军宿将张郃为先锋的大军来阻止诸葛亮大军凌利的攻势。因为街亭地处要害，只有在此挡住魏军的进攻，才能保证北伐的成功。诸葛亮特意委派素能谈兵的参军马谡住守街亭，问时诸葛亮又委派素以稳重著称的王平为马谡军的先锋。但只能夸夸其谈，毫无实战经验的马谡面对王平的屡次劝谏不顾，自己率大军舍水上山，结果被善于用兵的魏将张郃掐断了水源。断水的马谡军很快就被张郃打的大败，街亭也被张郃占领了。此役中，只有王平属下千余人在王平疑兵计下得以从张郃手中平安回到诸葛亮的大军中。
马谡被杀后，诸葛亮以王平表现突出，让他接任了参军之职，并命他统领蜀汉的王牌部队-无当飞军，晋升他为讨寇将军、封为亭侯。建兴九年（231年），诸葛亮再次北伐，司马懿亲率大军进攻诸葛亮军，别遣张郃进攻住守南围城的王平部，因为王平守城有法，张郃军无法取城。建兴十二年（234年），诸葛亮在北伐未果的情况下，病逝于五丈原军中。平素不服诸葛亮的蜀汉勇将魏延以讨杨仪的名义作乱，结果在王平的政治和军事攻势下，魏延所部迅速瓦解，魏延本人亦被马岱所杀。
这之后王平接下了驻防汉中的重任，以安汉将军兼任汉中太守衔，协助车骑将军吴懿管理着汉中的全部军务。建兴十五年（237年）王平以安汉侯的爵位独自掌管汉中的一切事物。直到王平故去，曹魏大军始终没有踏进汉中土地一部。王平不识字，但口述让人代写的奏章或者自己的命令，文法上都很通顺。他让人读秦、汉以来之史，对他们的得失亦能点评的到位。王平惟一之缺憾就是史载中的"性狭侵疑，为人自轻"这八个字。
